La mort, en 1268, de son fils puiné Pierre destiné à l'origine à prendre la tête du contingent breton l’obligea à participer en personne à la huitième croisade avec Saint-Louis. Puis, jusqu'à sa mort il se consacra à la bonne administration de son duché.
Suivant ses dernières volontés, il fut Inhumé en l’abbaye cistercienne de Prières qu’il avait fondée en 1251 et qu’il dota largement. On pouvait lire sur la dalle disparue :
« Ici repose un Duc qui gouverna cinquante ans la Bretagne ; il eut le bras robuste, la figure belle; Fondateur de ces lieux, il triompha de ses ennemis par sa prudence et doubla justement ses droits par sa vigilance : Zélateur de la foi, juste vengeur des crimes, protecteur du pauvre et du faible, défenseur du clergé et pacificateur de pays, il dompta tous les rebelles. Il mourut en l'an mille deux cent quatre vingt six, dix jours avant la fête de St Luc : qu'il soit toujours avec Dieu. »
En 1726, profitant de gros travaux et les religieux trouvant que la tombe du souverain gênait les cérémonies du culte, jugèrent à propos de la faire démolir. Par une combinaison économique, ils réunirent sous la même pierre, à double cavité, les ossements du duc et d’Isabelle de Castille, épouse de Jean III. On pouvait lire sur la dalle :
« Ci-gît l'illustre prince de Bretagne, Jean dit le Roux, homme d'une belle figure d'un bras très fort, redoutable à ses ennemis, aimant la religion, très juste vengeur des crimes, défenseur du clergé et des pauvres, fondateur et principal bienfaiteur de ce monastère, mort le 8 octobre de l'an de Salut 1286. »
Cette pierre tombale fut brisée à la Révolution.
L’abbaye fut détruite en 1801. De l’église, il ne reste que la tour et un bras du transept transformé en chapelle en 1841 et où furent transférées les cendres du duc l’année suivante. Vers 1843, le propriétaire fit poser la dalle visible de nos jours avec cette double épitaphe gravée :
- « Ci-gît Jean I, Duc de Bretagne, fondateur de l'Abbaye de Prières an MCCL, mort en MCCL XXX VI »
- « Ci-gît Isabelle de Castille, épouse de Jean III, Duc de Bretagne, morte en MCCCL XXVIII »